X线、MRI在诊断乳腺淋巴瘤及疗效随访中的应用
The value of mammography and MRI in diagnosis of breast lymphoma and assessment of therapeutic response
汪晓红 彭卫军* 杨天锡 唐峰
Xiao-hong WANG, Wei-jun PENG, Tian-xi YANG, Feng TANG.
复旦大学附属肿瘤医院放射诊断科，复旦大学上海医学院肿瘤学系，200032 上海
Department of Radiology, the Affiliated Cancer Hospital of Fudan University, Shanghai 200032,China
通讯作者：彭卫军
Corresponding author:Wei-jun PENG
E-mail:weijunpeng@yahoo.com
[摘要] 目的 回顾性观察16例乳腺淋巴瘤的X线、MRI表现，分析其影像学诊断及在疗效随访中的价值。材料和方法 分析16例经病理证实的乳腺淋巴瘤的X线、MRI表现，3例行X线、MRI检查，7例仅行乳腺X线检查，6例仅行MRI检查。有6例行治疗中影像随访。结果 (1)16例中，浸润右乳4例，左乳7例，双乳5例；(2)X线表现:不伴钙化、高密度、边界尚清的肿块或不对称的团块状致密影；(3)MR表现:T1WI低信号，T2WI稍高信号、边缘多规整的肿块,增强后明显强化；(4)单发肿块7例（7/16）,多发肿块4例（4/16）,弥漫浸润5例（5/16）；伴患侧乳腺体积增大（5/16），皮肤弥漫性增厚、水肿（3/16）,腋下多发淋巴结肿大（6/16）；(5)13例原发性乳腺淋巴瘤多表现为单或多发肿块；3例继发性常为腺体弥漫性浸润及皮肤水肿；(6)乳腺淋巴瘤多为非霍奇金型(15/16,93.8%)。B细胞淋巴瘤(14/15)多见；(7)6例行治疗中随访,5例缓解,1例进展。结论 X线、MRI检查有助于乳腺淋巴瘤的术前诊断，并对指导评价乳腺淋巴瘤的治疗疗效有一定的价值。
[关键词] 乳腺肿瘤；诊断；淋巴瘤；乳腺X线摄影；磁共振成像；病理学
[Abstract] Objective To investigate the features of MRI and mammography in 16 patients with breast lymphoma. The value of imaging in assessment of therapeutic response was explored. Materials and Methods 16 patients with breast lymphoma were enrolled, both mammography and MR scan were performed in 3 patients, 7 only had mammography, 6 only had MR examinations prior to surgery or biopsy, and 6 were followed up during treatments. Results (a) the lesion was in the right breast in 4 patients, 7 in the left, and 5 in the bilateral. (b)mammographic abnormalities: high-density and well-defined mass or architectural distortion without microcalcifications. (c) MR findings: all signal intensity on T1WI were less than or equal to that of fibroglandular tissue and those on T2WI were high. Obvious homogeneous mass-like enhancement was seen. (d) Associated adjacent skin thickening was seen (n=3), and diffused enlargement of the breast (n=5). Diffused skin edema, increase in parenchymal density, and axillary lymphadenopathy were shown (n=6). (e)Of the 13 patients with primary involvement of the breast, the lymphoma was classified as being mass-like in 9 (69.2%). In the 3 patients with secondary involvement, all had diffused involvement of the breast manifest by ill-defined parenchymal densities, with diffused skin edema. (f) Breast lymphoma were nearly always non-Hodgkin lymphoma (15/16, 93.8%). B-cell lymphoma occurs more frequently (14/15). (g) 6 of 16 underwent treatment, 5 were partial response, and 1 was progressive disease. Conclusion The wide usage of breast imaging techniques has resulted in more frequent preoperative radiographic visualization of lymphoma. Mammography and MRI as well are also useful for follow-up after therapy.
[Key Words] Breast neoplasm; diagnosis;Lymphoma; Breast mammography; magnetic resonance imaging (MRI); Pathology
乳腺淋巴瘤少见，仅占乳腺恶性肿瘤的0.12%～0.53%，且以非霍杰金淋巴瘤(Non-Hodgkin lymphoma，NHL)为主，约占所有NHL的0.38%～0.7%[1]。乳腺淋巴瘤因极易浸润全身其他器官，首选的治疗方法并非手术，而是化疗，而有效的化疗方案可以避免50％以上患者的进展[2]。因此，如能在术前通过影像学给患者一个可能的病理诊断，将有利于临床医生对治疗方案作出合理的选择，而疗程中影像学随访亦极为重要。
已有文献报道乳腺淋巴瘤的X线表现[1]，但极少有关于其MRI特征及疗效评价方面的报道。笔者搜集了我院16例乳腺淋巴瘤的X线、MRI影像资料，通过分析其不同的影像表现联系病理分型，并结合有关文献，旨在提高对本病的影像学认识，并通过X线、MRI随访进行治疗疗效评价。
1. 材料与方法
1.1 病例资料
搜集本院2003～2008年行X线或MRI检查，并经手术或穿刺病理证实的乳腺淋巴瘤16例，均为女性，年龄13～73岁，平均45.7岁，其中3例行乳腺X线、MRI检查，7例仅行X线检查，6例仅行MRI检查，回顾性分析乳腺X线、MRI资料，并与其病理分型（13例为原发性乳腺淋巴瘤，3例继发性；15例非霍奇金淋巴瘤，1例霍奇金淋巴瘤）进行对照。有6例行治疗中影像学随访。
1.2 检查方法
X线检查：使用GE Senographe MDR＋乳腺X线摄片机，根据乳腺大小及腺体组织的致密度，采用自动毫安电离室曝光方式自动调整摄片条件，分别行乳腺轴位、侧斜位摄片。
MR检查：采用GE 1.5T Signa Twin Speed with excite 双梯度超导型MR扫描仪，患者俯卧于专用的乳腺相控阵表面线圈上，使双侧乳房自然悬垂于线圈洞穴内。常规横断面、矢状面、冠状面定位扫描后，采用快速自旋回波（FSE） T1WI TR 480ms、TE 10ms、回波链长度(ETL)=2 、T2WI加脂肪抑制 TR 3200ms ，TE 85ms，横断面加矢状位扫描，层厚5mm，层间隔1mm，矩阵256×160，激励次数4次。动态增强采用二维快速梯度回波序列（2D FSPGR）加脂肪抑制T1WI TR 200ms 、TE 5ms、反转角80o，轴位扫描FOV 32cm×32cm；矩阵 256×160；激励次数 1次，对比剂采用钆喷替酸葡甲胺（Gd-DTPA），用量为0.2 mmol/kg，于10s内快速团注，继而快速推注10ml生理盐水。分别于注药前、注药后即刻、1、2、4、7min轴位扫描，单次扫描时间为33s，动态增强后行矢状位扫描，2D FSPGR加脂肪抑制T1WI，TR 200ms,TE5ms，反转角80°，FOV 20cm×20cm，矩阵256×160，激励次数2次。
1.3 资料分析
1.3.1 由2名放射科资深医生共同复阅16例乳腺淋巴瘤的X线、MRI图像，分析影像表现，并讨论协商作出判断。
1.3.2 乳腺X线表现：肿块或致密影、大小、密度（低、等、高）与周围正常腺体相比、形态、边缘及有无钙化、伴随征象（如周围结构的侵犯、患乳体积、皮肤、淋巴结异常表现等）[3]。
1.3.3 MR则根据平扫及增强后病变的形态学表现（形状、边界、信号特点、强化模式），动态增强时间-信号强度曲线类型[4]对病灶进行评价。
1) 形态学：病变的形状（类圆形，分叶状，不规则形）；边界（清晰，模糊）。
2) MRI平扫信号强度的评价：以周围腺体组织信号为基准，肉眼判断病灶T1WI及T2WI的信号为高、等、低信号。
3) 混杂信号以病灶内主体信号（大于1/2成分）为准；病灶内部信号均匀性分为均匀和不均匀信号。
4) 增强形式（均匀或不均匀强化），程度与腺体相比为无或轻度、中度、明显强化。
5) 时间-信号强度曲线，根据病变最高强化区ROI测量值，在SUN ADW 4.0工作站上用Functool软件对增强灶进行分析，绘制出病变的时间-信号强度曲线。按照时间-信号强度曲线的形状，将之分为4型：I、持续强化型；II、平台型；III、廓清型；IV、无明显强化。
2 结果
2.1 16例中11例经穿刺活检证实，5例行手术切除。其中13例符合Wiseman等[5]提出的乳腺原发性淋巴瘤诊断标准，3例继发性；15例 NHL，1例霍奇金淋巴瘤(Hodgkin lymphoma，HL)。15例NHL中14例为B细胞来源，T细胞来源1例。16例中浸润右乳4例，左乳7例，病灶大小2cm～12cm，平均4.5cm，单乳浸润发生率68.7%(11/16)，双乳浸润5例（31.3%）；其中单发肿块7例（7/16，43.7%，多发肿块4例(4/16,25%)，肿块发生率（11/16, 68.7%）；弥漫性浸润5例（5/16,31.3%）；伴患侧乳腺体积的增大（5/16），皮肤弥漫性增厚、水肿（3/16），腋下多发淋巴结肿大（6/16）。
2.2 X线表现（10/16例）：表现为不伴钙化、高于腺体密度的肿块或不对称的团块状致密影；其中6例为单乳单发肿块(图1～2)，边界尚清，3例表现为乳腺多发不规则致密团块影(图3～4)，边界模糊，1例表现为双侧乳腺弥漫性致密影伴皮肤增厚(图5～6)。2例腋下多发淋巴结肿大(图3)。
2.3 MRI表现（9/16例）：3例单发肿块，边缘规整（仅1例边缘伴毛刺）, 1例双乳多发肿块，边缘规整，边界尚清；1例单乳弥漫浸润，4例双乳弥漫浸润，伴皮肤弥漫性增厚、水肿（3例，图9～11），T1WI低信号，T2WI稍高信号、内部信号均匀（6/9）或欠均匀（3/9）、边界清晰（3/9）或欠清（6/9），增强后明显均匀强化，强化程度均高于腺体，时间－信号强度曲线呈II型(图13～14)，仅1例单发伴毛刺结节，边界欠清，增强呈III型廓清型曲线。
2.4 13例原发性乳腺淋巴瘤影像多表现为单或多发肿块（11/13，84.6%），且不伴有弥漫性皮肤浸润；3例继发性乳腺淋巴瘤影像学表现为腺体内的团块状致密影，边界模糊伴腺体内的弥漫性浸润（占乳腺体积的75％以上或整个乳腺腺体）及皮肤弥漫性水肿。1例何杰金淋巴瘤表现为单乳高密度肿块，尚均匀，边界尚清。
2.5 16例中有6例进行了治疗中随访, 5例部分或完全缓解，影像表现肿块及增厚皮肤的缩小、消退（图7～8,11～12），1例进展（病灶较前增大）。
3 讨论
3.1 乳腺淋巴瘤定义、分类，临床表现及术前诊断的重要性
乳腺淋巴瘤发病率低，以原发多见，约占乳腺淋巴瘤的1/2至2/3以上[6],且大多为B细胞来源的NHL，约占70%～90%[7]，累及乳腺的HL极罕见。本组13例原发性乳腺淋巴瘤患者中，12例为NHL，1例为HL。12例NHL中仅1例为T细胞来源，其余均为B细胞来源。原发乳腺淋巴瘤的诊断标准：1）病理学支持乳腺来源；2）既往没有乳腺外器官淋巴瘤；3）乳腺为第一原发部位[5]。继发性乳腺淋巴瘤：乳腺的浸润是全身淋巴瘤的一部分、或作为其他器官淋巴瘤的一个复发部位。
乳腺淋巴瘤患者多为女性，发病年龄范围广，本组年龄跨度13～73岁。原发性乳腺淋巴瘤临床主要表现为单侧或双侧乳腺无痛性肿块，大小不一，最大直径范围1cm～19cm，其中2cm～5cm者占50％以上。多数肿块周界较清楚，部分也可周界不清，生长迅速。继发性常表现为乳腺的弥漫浸润[1]，使乳房变硬，局部皮肤增厚水肿，伴炎症性改变者与炎性乳腺癌相似，约30％～50％伴同侧腋下淋巴结肿大。乳腺淋巴瘤病灶多呈跨越性生长，诊断时双侧乳腺同时受累者约占l0％左右，但疾病过程中常易累及对侧，故双侧发生率高达20％～25％，本组达31.3%。文献[8,9]认为，较年轻女性常为双侧乳腺弥漫受累，而年老者常为单侧，且多为单或多发结节，但本组未发现明显年龄差异。
乳腺淋巴瘤因极易浸润全身其他器官，目前公认的有效治疗手段为化疗而非根治性手术，故术前诊断极为重要。乳腺淋巴瘤在病理检查前常难确诊，但随着乳腺影像技术的进展，尤其乳腺MRI的广泛应用使术前通过影像诊断乳腺淋巴瘤成为可能，并可通过影像学信息有效指导评价疗效。
3.2 X线、MRI表现
3.2.1 X线表现：原发性乳腺淋巴瘤常表现为孤立的边界相对清晰或部分模糊的肿块[1]，约占58.3%[10]，本组7/13例，约占53.8%。表现为圆形或卵圆形的致密块影，密度高于腺体，多发团块部分边缘清楚或不清，多因与周围腺体重叠，尤其多见于35岁以下病人，因为其乳腺腺体相对致密，从而使病灶边缘显示不清，而周围浸润少，均未见毛刺、钙化或漏斗征等其他乳腺癌周围组织浸润的伴随征象，如邻近腺体的结构扭曲、局部皮肤收缩牵拉改变等。如发生在致密型乳腺中，则可能无法辨出其中的肿块[6]。本组乳腺淋巴瘤X线表现多为周界清楚或部分边缘模糊不规则的致密肿块，与乳腺其他良恶性病变很难区分。而弥漫型浸润约占33.3%[10]，表现为非特异性的乳腺腺体弥漫性密度增高和皮肤增厚，常出现在继发性乳腺淋巴瘤中，较易辨别，但与炎性乳癌易混淆。
廉养德、Meyer等[1,11]在乳腺淋巴瘤X线表现报道中，提及肿块边缘可见毛刺。由于乳腺淋巴瘤较少见，文献报道的x线表现存在部分差异[1,6,9]，可能与病例搜集存在偏倚有关，尚需积累更多的病例资料进行研究。
总之，乳腺淋巴瘤的X线表现可多样，从单发或多发的相对致密结节、团块到乳腺腺体、皮肤的弥漫浸润。当X线表现为孤立的乳腺内结节时，边缘常光整，类似良性肿瘤，极易误诊。而弥漫性淋巴瘤X线常表现为乳腺腺体密度增高，不伴有弥漫性皮肤增厚时，常易漏诊。因此，乳腺淋巴瘤的乳腺X线摄影表现非特异性，确诊仍需结合临床病史，活检或局切。但如果乳腺X线摄影发现钙化或周围的纤维化改变则可除外淋巴瘤诊断的可能。而乳腺内高密度肿块或多发性周界不清的致密影，或呈弥漫浸润性、乳腺实质密度弥漫增高并伴局部皮肤增厚者，伴明显的双侧腋下多发淋巴结肿大则提示淋巴瘤的可能，可提示术前活检。
3.2.2 MRI表现：随着MRI技术广泛应用于临床，乳腺MRI检查已成为继乳腺X线摄影之后的另一早期检测乳腺疾病的影像学手段，并以其独特的优势逐渐为人们所接受。不同于乳腺恶性肿瘤的典型MRI表现，Mussurakis等[12]报道，乳腺淋巴瘤MRI常表现为边缘分叶状、边界尚清、不伴毛刺，T1WI低信号，增强后明显快速强化的肿块，亦有报道[13]出现典型乳腺癌征象：环状强化，且增强后时间－信号强度曲线呈廓清型。F.B. Demirkaz·k[14]认为，原发乳腺淋巴瘤强化程度远较继发淋巴瘤明显。但本研究发现，乳腺淋巴瘤MRI形态学及信号强度等表现与文献相似，且增强后强化程度较明显，但强化方式以平台型强化为主，与文献有差异，可能与本组MRI图象多为弥漫性浸润，肿块型仅3例，而文献报道多为单发肿块有关，故尚需加大样本量做进一步深入研究。本组原发乳腺淋巴瘤肿块型多表现为边界清楚光整的孤立或多发团灶，部分也可周界不清，T1WI低信号，T2WI稍高信号，因内部较少出现退变坏死区，信号常较均匀，增强后呈中等度或明显均匀强化，多伴明显的腋下淋巴结肿大。且腋下淋巴结数量多，分布范围广泛，少有液化坏死。而部分原发及继发性乳腺淋巴瘤则表现为乳腺内弥漫性浸润的异常信号，T1WI等低信号，T2WI稍高信号，欠均匀，推测可能与淋巴瘤浸润乳腺腺体不完全，仍残留少量正常腺体组织有关，增强后明显强化，乳腺体积可明显增大，部分伴乳腺皮肤弥漫性增厚、强化。但本组尚有1例表现为乳腺内单发肿块，伴边缘毛刺改变，境界不清，增强后强化明显，呈廓清型强化，表现与典型乳腺癌MRI相似，与廉养德等报道吻合[11] ，极易误诊。尽管乳腺淋巴瘤影像学表现缺乏明显的特异性，但若结合病史，较之传统的X线与B超，MRI能更清晰的显示病灶范围、对侧乳腺及皮肤浸润、腋下淋巴结等，且评估随访疗效更准确客观，故能较传统X线更好地对病灶进行定位、定性[14]。
3.3 预后及疗效随访
原发乳腺淋巴瘤因病变进展迅速，预后较差，5年生存率为70％，复发率为42%。继发性乳腺淋巴瘤5年生存率3.4%[15]。预后取决于其临床分期及病理组织学分类，与肿瘤大小无关。因为乳腺淋巴瘤极易浸润全身其他器官，局部根治手术意义不大，治疗方法首选化疗，而有效的化疗方案可以避免50％以上患者的进展[2]。因此，治疗过程中的随访极为重要。除了临床检查，影像学检查是重要的检查方法及评判依据。既往一直依赖于乳腺X线及B超检查，随着MRI的快速成像序列相继应用于临床研究，其分辨率高，多参数、多层面、多方位成像不仅为疾病的影像诊断提供了丰富的形态学及组织内部构成信息，而且还可通过动态增强进一步揭示病变的血流动力学特征。本组化疗随访病例证实，乳腺X线及MRI检查显示肿块及皮肤增厚的消退提示治疗有效，因此可指导评价乳腺淋巴瘤化疗疗效，对随访或评估乳腺淋巴瘤的治疗疗效有一定的价值。
3.4 鉴别诊断
乳腺淋巴瘤表现为单发肿块时，边缘常光整，类似良性肿瘤，常易误诊，需要与纤维腺瘤、不典型髓样癌等鉴别；部分肿块边缘模糊甚至伴毛刺改变时，则需与乳腺癌鉴别；而弥漫性淋巴瘤X线常表现为乳腺腺体密度增高，不伴有弥漫性皮肤增厚时，常易漏诊，或误为乳腺增生，弥漫性乳腺腺体浸润伴皮肤增厚、水肿时则需与乳腺炎或炎性乳癌区别。基于淋巴系统的浸润途径，以上征象若同时伴有双侧腋下多发肿大淋巴结则可提示淋巴瘤可能[8]。
1.炎性乳癌：影像表现为乳腺密度增高、紊乱，皮肤增厚，腋下淋巴结肿大。临床及影像表现与弥漫型乳腺淋巴瘤极为相似。但其临床症状明显，常伴有红肿热痛，且仅发生于单侧乳腺。
2.髓样癌：常表现为边界清晰的肿块，可类似原发性乳腺淋巴瘤表现，但髓样癌瘤体血供丰富，强化明显，动态增强MRI常表现为廓清型曲线。不典型髓样癌可有瘤周境界模糊的浸润性表现，瘤体较大时可出现囊变，易通过MRI鉴别。而淋巴瘤内部信号常较均匀，病灶一般较大，平均约4.6cm[10]。
3.分叶状肿瘤：常为孤立的较大肿块，质硬，界清，表面皮肤可变薄，有明显的静脉曲张。影像上肿瘤边界清楚，边缘成分叶状，常见囊肿形成，肿瘤较大时可见出血及灶性坏死，信号常不均，不同于淋巴瘤。
4.纤维腺瘤：是常见的乳腺良性肿瘤，多呈等腺体密度，类圆形，边缘清晰；MRI表现为类圆形或分叶状肿块，境界清晰，强化明显，多发生于年轻的生育年龄妇女，且T2WI信号多样化，增强后强化明显，若强化后出现其特征性的无强化分隔[16]，则较易鉴别。
3.5 结论与不足
通过本组病例分析及文献总结，认为乳腺淋巴瘤以原发多见，其影像特征为：①原发性乳腺淋巴瘤以单发或多发肿块多见；②肿块常较大多超过3cm，边界清晰但欠光滑，无毛刺，不伴钙化；③MRI显示瘤体T1WI低信号，T2WI稍高信号，内部信号均匀，增强后明显强化，以平台型为主；④继发性乳腺淋巴瘤常为乳腺内弥漫浸润，伴体积增大、皮肤弥漫性增厚水肿；⑤易浸润双乳；⑥常伴随双侧腋下多发肿大淋巴结。X线及MRI检查还可作为乳腺淋巴瘤治疗后的评估和随访手段。
但因为乳腺淋巴瘤本身较少见，较难收集大样本病例，本组研究例数较少，且涉及继发性乳腺淋巴瘤较少，在分类上难免有偏倚，易导致分析偏差，尚需进一步总结大样本病例。
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1．原发乳腺非何杰金淋巴瘤X线轴位、侧斜位（图1－2）。女，42岁。右乳外侧单发肿块，约2.5×4cm，卵圆形，呈高密度，尚均匀，边缘光整，部分境界欠清晰。
Fig1-2 Non-Hodgkin’s primary breast lymphoma, left craniocaudad and mediolateral oblique mammogram. A 42-year-old woman, a circumscribed high-density ovoid mass in the outer quadrant with partial indistinct margins
2．原发乳腺非何杰金淋巴瘤X线侧斜位、轴位（图3－4）。女，45岁。左乳多发肿块，呈乳腺内多发不规则致密影，高密度，欠均匀，境界模糊，伴腋下多发肿大淋巴结
Fig3-4 Non-Hodgkin’s primary breast lymphoma, left mediolateral oblique and craniocaudad mammogram. A 45-year-old woman, multiple high-density masses with irregular indistinct margins, axillary lymphadenopathy
3．原发乳腺非何杰金淋巴瘤X线轴位、侧斜位（图5－6）。女，41岁。右乳弥漫性浸润，呈乳腺内弥漫性致密影，高密度，欠均匀，境界模糊；治疗后明显消退好转（图7－8）
Fig5-6 Non-Hodgkin’s primary breast lymphoma, right craniocaudad and mediolateral oblique mammogram. A 41-year-old woman, diffused involvement of the breast, manifested by ill-defined parenchymal high-densities; Fig7-8 obviously
regressed after therapy
4．乳腺弥漫大B细胞淋巴瘤（NHL），MRI（图9－13）。女，45岁。左乳弥漫性浸润，体积较对侧增大，伴皮肤弥漫性增厚、水肿（图13）。乳腺内弥漫团块状异常信号，境界不清，T1WI低信号（图9），T2WI稍高信号（图10），欠均匀，增强后（图11）明显强化，时间信号强度曲线呈II型（图13－14）。治疗后明显缩小好转，仅残留小结节状强化灶，皮肤增厚、水肿均消退好转（图12）
Fig9-13 Diffused large B-cell breast lymphoma (NHL). A 45-year-old woman, diffused involvement in the left breast parenchyma with indistinct margins, diffused skin edema and diffused enlargement of the breast. Low signal intensity on T1WI (fig 9), slightly hyperintense on T2WI (fig 10), obvious enhancement (fig 11), Time-signal intensity curve type II (Fig 13-14). Fig 12 regression of masses and skin thickening after therapy
